L’époque de l’Age du Bronze et du Fer gallo-romain a laissé de nombreux vestiges. D’importants sites archéologiques ont été découverts sur la commune.
Les fouilles ont permis de mettre à jour le village gaulois de Parc-ar menhir;
sa nécropole de Kerveltré dans laquelle plus de 50 urnes contenant des cendres ont été découvertes ;
l’oppidum de Tronoën ;
la cachette de fondeur de Rugaoudal ;
la galerie souterraine de Castellou-Peron.
De nombreux objets et bijoux ont aussi été découverts et sont désormais exposés pour la plupart au musée des antiquités nationales de St-Germain-en-Laye. Comme témoins de ce passé, il reste des stèles éparpillées sur la commune, dont certaines ont été christianisées.
Le site de Tronoën a été très tôt un lieu de culte. La chapelle de Tronoën (15ème siècle) a été construite sur un ancien temple dédié à Vénus comme en témoignent les statuettes trouvées lors de fouilles.
La pêche et la sécherie de poissons firent la prospérité des rivages du Pays Bigouden jusqu’au milieu du 16ème siècle. Ce fût l‘âge d’or du Pays Bigouden, de nombreux manoirs ont ainsi été construits par de riches familles. Même si certains ont été détruits pendant la révolution, certains ont été rénovés et sont toujours habités.
La prospérité des ports s’effondra au 16ème siècle. Les paroisses au nord des ports se peuplèrent et la population se tourna alors vers l’agriculture. Le mouvement migratoire ne se renversa que lorsque vers 1880, Penmarc’h et les autres ports de la côte reprirent, sur une grande échelle, leurs activités liées à la mer.
St-Jean Trolimon était au départ une église annexe de la paroisse de Beuzec Cap Caval (pointe sud ouest du Pays Bigouden). La commune fût créé, en 1791 par le démembrement de cette paroisse, dont le territoire est répartie entre St-Jean, Penmarc’h et Plomeur.
Les administrateurs souhaitaient des communications plus faciles, le bourg se plaça à Saint-Jean plutôt qu’à Beuzec (2km de Plonéour et 4km de Pont l’Abbé). De plus, la résidence du bourg de St-Jean devait être plus agréable qu’à Beuzec, site magnifique mais austère, en bordure de palues, secouée par les vents et les tempêtes.
L’enclave de Gorré-Beuzec, séparée du bourg par une langue de terre de Plonéour-Lanvern qui s’avançe vers la mer, a été rattachée à la commune de St-Jean sous la volonté de ses habitants. Plusieurs projets de rattachement de l’enclave soit à Tréguennec, soit à Plonéour ont été envisagés après la révolution mais St-Jean s’y est toujours fortement opposée. La commune aurait été trop peu peuplée et trop pauvre pour être viable.
Pendant la seconde guerre mondiale, la commune accusait une forte densité d’occupation. Un Blockhaus, sur la plage de Tronoën, surveillait la baie d’Audierne.
St-Jean Trolimon fût également le témoin du crash d’une forteresse volante américaine en 1943.
Depuis les années 1980, la culture de la tulipe se développe à Saint-Jean grâce aux sols pauvres et sablonneux de ces palues. Les bulbiculteurs sont assurés d’une récolte précoce par la douceur du climat dans la baie d’Audierne.